Peggy Carter (Hayley Atwell) é a namorada do Capitão América e a protagonista do curta-metragem especial "Agente Carter". Em 1946 (após os eventos do filme "Capitão América"), a vida tranquila de Peggy Carter é completamente abalada - quando os militares que estavam no estrangeiro regressam a casa, Carter descobre que foi completamente ignorada. Agora integrada na organização secreta SSR (Reserva Científica Estratégica), ela tem de encontrar um equilíbrio entre três coisas: gerir eficazmente as suas responsabilidades, realizar missões secretas para Howard Stark e viver como uma mulher solteira americana. Ela acredita que o único homem que amou na vida, Steve Rogers (Capitão América), está morto... mal sabe ela que ele está preso no gelo! Entretanto, a organização maligna Zodíaco continua a minar secretamente a paz e a estabilidade mundial, e Peggy Carter tem de combatê-los com todas as suas forças.