Após escapar do planeta no primeiro episódio, devido à sua condição de assassino foragido, Riddick (interpretado por Vin Diesel) vagueia entre vários planetas para fugir continuamente da perseguição de caçadores de recompensas. Enquanto isso, todo o universo está envolto em trevas e terror. Um governante chamado Lorde Marshall (interpretado por Colm Feore) está a lançar uma invasão por todo o cosmos sob o pretexto da religião. A jovem Kyra (interpretada por Alexa Davalos), que Riddick salvou no episódio anterior, está presa num planeta com extremas diferenças de temperatura entre o dia e a noite. Para a resgatar, Riddick não hesita em baixar a cabeça perante os caçadores de recompensas, permitindo que o levem para a prisão nesse planeta. Durante o resgate de Kyra, Riddick recebe a ajuda da embaixadora da raça elemental, Aereon (interpretada por Judi Dench), que gradualmente o ajuda a desvendar o mistério das suas origens. Descobre-se que o causador deste caos interestelar, Lorde Marshall, foi quem destruiu o planeta natal de Riddick. Em busca de vingança, Riddick lança um desafio ao Rei do Cosmos...