Após mil anos de esplendor, a imponente capital imperial já se encontrava podre por dentro, com governantes de almas demoníacas a conduzir a civilização para a ruína. Para salvar a sua aldeia da crise, o jovem Tatsumi (voz de Sōma Saitō), dotado de um excecional domínio da espada, aventura-se sozinho na capital. Nessa altura, o imperador, a figura mais suprema da capital, era apenas uma criança inocente acerca dos assuntos do mundo, enquanto o ministro, o verdadeiro poder por trás do trono, controlava tudo, sendo a raiz da corrupção na capital. Após várias reviravoltas, Tatsumi é forçado a juntar-se por Leon (voz de Yū Asakawa), que já o tinha enganado antes, a uma organização misteriosa chamada Night Raid. O Night Raid é um grupo de assassinos que aterroriza todos os nobres e ricos da capital, sendo uma unidade especial secreta sob o comando do exército revolucionário, com o objetivo final de derrubar o domínio do ministro. Sob a liderança de Najenda (voz de Risa Mizuno), reuniam-se mestres lendários como Akame (voz de Sora Amamiya) e Leon. O destino de Tatsumi toma assim um novo rumo, e uma sucessão de conflitos cada vez maiores leva-o para um futuro desconhecido...